References

arthyper

Артериальная гипертензия

"Arterial’naya Gipertenziya" ("Arterial Hypertension")

1607-419X2411-8524

Antihypertensive League

10.18705/1607-419X-2018-24-1-57-64

arthyper-759

Research Article

ОРИГИНАЛЬНАЯ СТАТЬЯ

ORIGINAL ARTICLE

ЦИРКУЛИРУЮЩИЕ ЭНДОТЕЛИОЦИТЫ И ИХ ПРЕДШЕСТВЕННИКИ КАК МАРКЕР ДИСФУНКЦИИ ЭНДОТЕЛИЯ У БОЛЬНЫХ АРТЕРИАЛЬНОЙ ГИПЕРТЕНЗИЕЙ, ПЕРЕНЕСШИХ ИШЕМИЧЕСКИЙ ИНСУЛЬТ (ОБЗОР)

CIRCULATING ENDOTHELIAL CELLS AND ENDOTHELIAL PROGENITOR CELLS AS A MARKER OF ENDOTHELIAL DYSFUNCTION IN HYPERTENSIVE PATIENTS SURVIVED AFTER ISCHEMIC STROKE (REVIEW)

Топузова

М. П.

Topuzova

M. P.

Топузова Мария Петровна — кандидат медицинских наук, доцент кафедры неврологии и психиатрии, старший научный сотрудник научно-исследовательской лаборатории цереброваскулярной патологии научно-исследовательского отдела неврологии и нейрореабилитации.

Mariya P. Topuzova, MD, PhD, Senior Researcher, Associate Professor, Department of Neurology and Psychiatry, Senior Researcher, Research Laboratory of Cerebrovascular Pathology, Research Department of Neurology and Neurorehabilitation.

Алексеева

Т. М.

Alekseeva

T. M.

Алексеева Татьяна Михайловна — доктор медицинских наук, заведующая кафедрой неврологии и психиатрии, заведующая научно-исследовательской лабораторией неврологии научно-исследовательского отдела неврологии и нейрореабилитации.

Tat’yana M. Alekseeva, MD, PhD, DSc, Professor, Head, Department of Neurology and Psychiatry, Head, Research Laboratory of Neurology, Research Department of Neurology and Neurorehabilitation.

St Petersburg.

Вавилова

Т. В.

Vavilova

T. V.

Вавилова Татьяна Владимировна — доктор медицинских наук, профессор, заведующая кафедрой лабораторной медицины и генетики.

Tat’yana V. Vavilova, MD, PhD, DSc, Professor, Head, Department of Laboratory Medicine and Genetics.

St Petersburg.

Сироткина

О. В.

Sirotkina

O. V.

Сироткина Ольга Васильевна — доктор биологических наук, профессор кафедры лабораторной медицины и генетики; ведущий научный сотрудник лаборатории молекулярной генетики человека.

Санкт-Петербург.

Olga V. Sirotkina, PhD, DSc, Professor, Department of Laboratory Medicine and Genetics; ; Leading Researcher, Department of Molecular and Radiation Biophysics, Laboratory of Human Molecular Genetics.

St Petersburg.

Клочева

Е. Г.

Klocheva

E. G.

Клочева Елена Георгиевна — доктор медицинских наук, профессор кафедры неврологии имени академика С. Н. Давиденкова.

Elena G. Klocheva, MD, PhD, DSc, Professor, Department of Neurology named after academician S. N. Davydenkova.

St Petersburg.

Федеральное государственное бюджетное учреждение «Национальный медицинский исследовательский центр имени B. A. Алмaзoвa» Министерства здравоохранения Российской Федерации; Федеральное государственное бюджетное учреждение «Петербургский институт ядерной физики имени Б. П. Константинова» Министерства здравоохранения Российской Федерации.РоссияAlmazov National Medical Research Centre; Petersburg Nuclear Physics Institute named after Konstantinov, National Research Center “Kurchatov Institute”, Gatchina.Russian Federation

Федеральное государственное бюджетное учреждение «Северо-Западный государственный медицинский университет имени И. И. Мечникова» Министерства здравоохранения Российской Федерации.Россия North-West State Medical University named after Mechnikov.Russian Federation

2018

12032018

2415764

2018

Топузова М.П., Алексеева Т.М., Вавилова Т.В., Сироткина О.В., Клочева Е.Г.

Topuzova M.P., Alekseeva T.M., Vavilova T.V., Sirotkina O.V., Klocheva E.G.

Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.

This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.

https://htn.almazovcentre.ru/jour/article/view/759

Основными причинами развития ишемического инсульта (ИИ) являются артериальная гипертензия (АГ) и атеросклеротическое поражение сосудов головного мозга. В последние годы особое внимание отводится изучению функций эндотелия сосудов, который считается как мишенью для АГ и атеросклероза, так и эффектором в патогенезе этих патологических состояний. Понятие эндотелиальной дисфункции включает в себя структурные и функциональные изменения эндотелия. Метод определения в крови уровня циркулирующих эндотелиальных клеток (ЦЭК) и клеток-предшественниц прогениторных эндотелиальных клеток (ПЭК) позволяет судить о степени повреждения эндотелия и его репаративной активности. В статье представлены данные о диагностической ценности определения ЦЭК и ПЭК методом проточной цитометрии для прогнозирования течения и исходов ИИ у больных АГ.

The main causes of ischemic stroke (IS) include arterial hypertension (HTN) and cerebral atherosclerosis. Based on the recent evidence, vascular endothelium is considered a target organ in patients with HTN and atherosclerosis, as well as an effector in their pathogenesis. The concept of endothelial dysfunction includes structural and functional changes in the endothelium. The level of circulating endothelial cells (CECs) and endothelial progenitor cells (EPCs) in the blood allows us to judge about degree of endothelial damage and its reparative activity. The article presents data on the diagnostic value of assessment of CECs and EPCs by flow cytometry for predicting the course and outcomes of IS in hypertensive patients.

эндотелиальная дисфункцияишемический инсультлакунарный инсультциркулирующие эндотелиальные клеткипрогениторные эндотелиальные клетки

endothelial dysfunctionischemic strokelacunar strokecirculating endothelial cellsprogenitor endothelial cells

References1

Hachinski V, Donnan GA, Gorelick PB, Hacke W, Cramer SC, Kaste M et al. Stroke: working toward a prioritized world agenda. Stroke. 2010;41(6):1084–1099.

Стулин И. Д., Мусин Р. С., Белоусов Ю. Б. Инсульт с точки зрения доказательной медицины. Качественная клиническая практика. 2003;4:100–118. [Stulin ID, Musin RS, Belousov YuB. Stroke from the point of view of evidence-based medicine. Kachestvennaya Klinicheskaya Praktika = Good Clinical Practice. 2003;4:100–118. In Russian].

Feigin VL, Lawes CM, Bennett DA, Anderson CS. Stroke epidemiology: a review of population-based studies of incidence, prevalence and case-fatality in the late 20th century. Lancet Neurol. 2003;2(1):43–53.

Варакин Ю. Я. Эпидемиологические аспекты профилактики нарушений мозгового кровообращения. Атмосфера. Нервные болезни. 2005;2:4–10. [Varakin YuYa. Epidemiological aspects of prevention of cerebrovascular disorders. Atmosfera. Nervnyye Bolezni = Atmosphere. Neurological diseases. 2005;2:4– 10. In Russian].

Bonita R. Stroke prevention: a global perspective. In: Stroke Prevention. Norris JW, Hachinsky V, eds. New York, NY: Oxford University Press, 2001. P. 259–274.

Дамулин И. В. Нарушения кровообращения в головном и спинном мозге: под ред. Н. Н. Яхно. Болезни нервной системы: руководство для врачей. М.: Медицина, 2005. C. 231–302. [Damulin IV. Disorders of blood circulation in the brain and spinal cord. Ed. Yakhno, NN. Diseases of the nervous system: a guide for doctors. M.: Meditsina, 2005. P. 231–302. In Russian].

Суслина З. А. Сосудистые заболевания головного мозга в России: реальность и перспективы решения проблемы. Актуальные направления в неврологии: Материалы ХІІІ Международной конференции 27–29 апреля 2011 г., Судак. Киев, 2011. C. 26. [Suslina ZA. Vascular diseases of the brain in Russia: reality and prospects for solving the problem. Actual directions in neurology: Materials of the XIII International Conference April 27–29, 2011, Sudak, Kiev, 2011. P. 26. In Russian].

Верещагин Н. В., Моргунов В. А., Гулевская Т. С. Патология головного мозга при атеросклерозе и артериальной гипертонии. М.: Медицина, 1997. 228 с. [Vereshchagin NV, Morgunov VA, Gulevskaya TS. Brain pathology in atherosclerosis and arterial hypertension. M.: Meditsina, 1997. P. 228. In Russian].

Максимова М. Ю. Малые глубинные (лакунарные) инфаркты головного мозга при артериальной гипертонии и атеросклерозе: автореф. дис. … д-ра мед. наук: 14.00.13, 03.00.04. М., 2002. 50 с. [Maksimova MY. Small lacunar strokes in hypertension and atherosclerosis: PhD Thesis: 14.00.13, 03.00.04. M., 2002. P. 50. In Russian].

Bamford J, Sandercock P, Jones L, Warlow C. The natural history of lacunar infarction: the Oxfordshire community stroke project. Stroke. 1987;18(3):545–551.

Фонякин А. В., Гераскина Л. А. Профилактика инсульта. Рекомендации по антигипертензивной терапии. Нервные болезни. 2016;3:7–13. [Fonyakin AV, Geraskina LA. Stroke prevention. Recommendations for antihypertensive therapy. Nervnyye Bolezni = Neurological Diseases. 2016;3:7–13. In Russian].

Baigent C, Keech A, Kearney PM, Blackwell L, Buck G, Pollicino C et al. Cholesterol treatment trialists’ (CTT) collaborators. Efficacy and safety of cholesterol-lowering treatment: prospective meta-analysis of data from 90 056 participants in 14 randomized trials of statins. Lancet. 2005;366(9493):1267–1278.

Collins R, Armitage J, Parish S, Sleight P, Peto R; Heart Protection Study Collaborative Group. Effects of cholesterollowering with simvastatin on stroke and other major vascular events in 20536 people with cerebrovascular disease or other highrisk conditions. Lancet. 2004;363(9411):757–767.

Biffi A, Devan WJ, Anderson CD, Cortellini L, Furie KL, Rosand J et al. Statin treatment and functional outcome after ischemic stroke. Stroke. 2011;42(5):1314–1319.

Суслина З. А., Танашян М. М., Ионова В. Г. Ишемический инсульт: кровь, сосудистая стенка, антитромботическая терапия. М.: Медицинская книга, 2005. 248 с. [Suslina ZA, Tanashyan MM, Ionova VG. Ischemic stroke: blood, vascular wall, antithrombotic therapy. M.: Meditsinskaya Kniga, 2005. P. 248. In Russian].

Танашян М. М., Суслина З. А., Ионова В. Г., Домашенко М. А., Орлов С. В., Чечеткин А. О. и др. Состояние функции эндотелия у больных с ишемическим инсультом при различной степени атеросклеротического поражения сонных артерий. Неврологический вестник. 2007;39(1):12–16 [Tanashyan MM, Suslina ZA, Ionova VG, Domashenko MA, Orlov SV, Chechetkin AO et al. The state of endothelial function in patients with ischemic stroke with varying degrees of atherosclerotic lesion of carotid arteries. Nevrologicheskiy Vestnik = Neurological Messenger. 2007;39(1):12–16. In Russian].

Сидоренко Б. А., Затейщиков Д. А. Дисфункция эндотелия в патогенезе атеросклероза и его осложнений. Кремлевская медицина. 1999;2:51–54. [Sidorenko BA, Zateeyshikov DA. Dysfunction of the endothelium in the pathogenesis of atherosclerosis and its complications. Kremlevskaya Meditsina = Kremlin Medicine. 1999;2:51–54. In Russian].

Бувальцев В. И. Дисфункция эндотелия как новая концепция профилактики и лечения сердечно-сосудистых заболеваний. Международный медицинский журнал. 2001;3:202–208. [Buvaltsev VI. Dysfunction of the endothelium as a new concept for the prevention and treatment of cardiovascular diseases. Mezhdunarodnyy Meditsinskiy Zhurnal = International Medical Journal. 2001;3:202–208. In Russian].

Винник Т. А. Дисфункция эндотелия у больных гипертонической болезнью в сочетании с другими факторами риска сердечно-сосудистых осложнений: дис. … канд. мед. наук: 14.00.06. СПб., 2001. 120 с. [Vinnik TA. Endothelial dysfunction in hypertensive patients with other cardiovascular risk factors. PhD Thesis: 14.00.06. SPb., 2001. P. 120. In Russian].

Домашенко М. А. Дисфункция эндотелия в остром периоде ишемического инсульта: дис. … канд. мед. наук: 14.00.13. М., 2006. 131 с. [Domashenko MA. Endothelial dysfunction in acute stroke: PhD Thesis: 14.00.13. M., 2006. P. 131. In Russian].

Widlansky ME, Gokce N, Keaney JF, Vita JA. The clinical implications of endothelial dysfunction. J Am Coll Cardiol. 2003;42(7):1149–1160.

Yang Z, Ming XF. Recent advances in understanding endothelial dysfunction in atherosclerosis. Clin Med Res. 2006;4 (1):53–65.

Birns J, Jarosz J, Markus HS, Kalra L. Cerebrovascular reactivity and dynamic autoregulation in ischaemic subcortical white matter disease. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2009;80 (10):1093–1098.

Knottnerus IL, Govers-Riemslag JW, Hamulyak K, Rouhl RP, Staals J, Spronk HM. Endothelial activation in lacunar stroke subtypes. Stroke. 2010;41(8):1617–1622.

Stevenson SF, Doubal FN, Shuler K, Wardlaw JM. A systematic review of dynamic cerebral and peripheral endothelial function in lacunar stroke versus controls. Stroke. 2010;41(6):434– 442.

Esper RJ, Nordaby RA, Vilarino JO, Paragano A, Cacharrón JL, Machado RA. Endothelial dysfunction: a comprehensive appraisal. CardiovascDiabetol. 2006;5:4.

Verma S, Buchanan MR, Anderson TJ. Endothelial function testing as a biomarker of vascular disease. Circulation. 2003;108 (17):2054–2059.

Соболева Г. Н., Рогоза А. Н., Шумилина М. В., Бузиашвили Ю. И., Карпов Ю. А. Дисфункция эндотелия при артериальной гипертонии: вазопротективные эффекты β-блокаторов нового поколения. Российский медицинский журнал. 2001;9 (18):754–758. [Soboleva GN, Rogoza AN, Shumilina MV, Buziashvili YuI, Karpov YuA. Endothelial dysfunction in arterial hypertension: vasoprotective effects of β-blockers of a new generation. Rossiyskiy Meditsinskiy Zhurnal = Russian Medical Journal. 2001;9(18):754–758. In Russian].

Петрищев Н. Н. Дисфункция эндотелия. Причины, механизмы, фармакологическая коррекция. СПб.: Изд-во СПбГМУ, 2003. 184 с. [Petrishchev NN. Endothelial dysfunction: Etiology, mechanisms, pharmacological treatment. SPb.: Publishing House SPbSMU, 2003. 184 p. In Russian].

Bonetti PO, Lerman LO, Lerman A. Endothelial dysfunction. A marker of atherosclerotic risk. Arterioscler Thromb Vase Biol. 2003;23(2):168–175.

Landmesser U, Hornig В, Drexler H. Endothelial function. A critical determinant in atherosclerosis. Circulation. 2004;109 (2):27–33.

Коркушко О. В., Лишневская В. Ю. Эндотелиальная дисфункция. Кровообіг та гемостаз. 2003;2:4–15. [Korkushko OV, Lishnevskaya VYu. Endothelial dysfunction. Krovoobih ta Hemostaz = Blood Circulation and Hemostasis. 2003;2:4–15. In Russian].

Агеев Ф. Т. Роль эндотелиальной дисфункции в развитии и прогрессировании сердечно-сосудистых заболеваний. Сердечная недостаточность. 2003;1:22–25. [Ageev FT. The role of endothelial dysfunction in the development and progression of cardiovascular diseases. Serdechnaya nedostatochnost’ = Heart Failure. 2003;1:22–25. In Russian].

Лупинская З. А., Зарифьян А. Г., Гурович Т. Ц., Шлейфер С. Г. Эндотелий. Функция и дисфункция. Б.: КРСУ, 2008. 373 с. [Lupinskaya ZA, Zarifyan AG, Gurovich TZ, Shleifer SG. Endothelium. Function and dysfunction. B.: KRSU, 2008. P. 373. In Russian].

Хорева М. А. Прогностическое значение маркеров дисфункции эндотелия у больных дисциркуляторной энцефалопатией: автореф. дис. … канд. мед. наук. Иркутск, 2009. 21 с. [Khoreva MA. Prognostic role of the markers of endothelial dysfunction in encephalopathy: PhD Thesis. Irkutsk, 2009. P. 21. In Russian].

Маслянский А. Л., Звартау Н. Э., Колесова Е. П., Безкишкий Э. Н., Шевчук И. А., Васильева Е. Ю. и др. Оценка функцио- нального состояния эндотелия у больных ревматологическими заболеваниями. Артериальная гипертензия. 2015;21(2):168– 180. [Maslyansky AL, Zvartau NE, Kolesova EP, Bekishkiy EN, Shevchuk IA, Vasilyeva EYu et al. Evaluation of the functional state of the endothelium in patients with rheumatological diseases. Arterial’naya Gipertenziya = Arterial Hypertension. 2015:21 (2);168–180. In Russian].

Zhang YY, Dong ED. New insight into vascular homeostasis and injury reconstruction. Sci China Life Sci. 2014;57(8):739–741.

Wu H, Chen H, Hu PC. Circulating endothelial cells and endothelial progenitors as surrogate biomarkers in vascular dysfunction. Clin Lab. 2007;53(5–6):285–295.

Beck H, Plate KH. Angiogenesis after cerebral ischemia. Acta Neuropathol. 2009;117(5):481–496.

Font MA, Arboix A, Krupinski J. Angiogenesis, neurogenesis and neuroplasticity in ischemic stroke. Curr Cardiol Rev. 2010;6(3):238–244.

Navaratna D, Guo S, Arai K, Lo EH. Mechanisms and targets for angiogenic therapy after stroke. Cell Adh Migr. 2009;3 (2):216–223.

Zhang RL, Zhang ZG, Chopp M. Ischemic stroke and neurogenesis in the subventricular zone. Neuropharmacology. 2008;55(3):345–352.

Milot MH, Cramer SC. Biomarkers of recovery after stroke. Curr Opin Neurol. 2008;21(6);654–659.

Young PP, Vaughan DE, Hatzopoulos AK. Biologic properties of endothelial progenitor cells and their potential for cell therapy. Prog Cardiovasc Dis. 2007;49(6):421–429.

Maharaj AS, D’Amore PA. Roles for VEGF in adult. Microvasc Res. 2007;74(2–3):100–113.

Narasimhan P, Liu J, Song YS, Massengale JL, Chan PH. VEGF Stimulates the ERK 1/2 signaling pathway and apoptosis in cerebral endothelial cells after ischemic conditions. Stroke. 2009;40(4):1467–1473.

Obi S, Masuda H, Shizuno T, Sato A, Yamamoto K, Ando J et al. Fluid shear stress induces differentiation of circulating phenotype endothelial progenitor cells. Am J Physiol Cell Physiol. 2012;303(6):595–606.

Ankeny RF, Ankeny CJ, Nerem RM, Jo H. Maturing EPCs into endothelial cells: may the force be with the EPCs: focus on “Fluid shear stress induces differentiation of circulating phenotype endothelial progenitor cells”. Am J Physiol Cell Physiol. 2012;303(6):589–591.

Goon PK, Boos CJ, Lip GY. Circulating endothelial cells: markers of vascular dysfunction. Clin Lab. 2005;51(9–10):531–538.

Топузова М. П. Дисфункция эндотелия у больных с микроангиопатией, перенесших ишемический инсульт: дис. … канд. мед. наук. СПб., 2013. 140 с. [Topuzova MP. Endothelial dysfunction in ischemic stroke survivors with microangiopathy: PhD Thesis, SPb., 2013. P. 140. In Russian].

Khan SS, Solomon MA, McCoy JP. Detection of circulating endothelial cells and endothelial progenitor cells by flow cytometry. Cytometry B Clin Cytom. 2005;64(1):1–8.

Peichev M, Naiyer AJ, Pereira D, Zhu Z, Lane WJ, Williams M et al. Expression of VEGFR-2 and AC133 by circulating human CD34 (+) cells identifies a population of functional endothelial precursors. Blood. 2000;95(3):952–958.

Bethel K, Luttgen MS, Damani S, Kolatkar A, Lamy R, Sabouri-Ghomi M et al. Fluid phase biopsy for detection and characterization of circulating endothelial cells in myocardial infarction. Physical biology. 2014;11(1):016002.

Hristov M, Erl W, Weber PC. Endothelial progenitor cells: isolation and characterization. Trends Cardiovasc Med. 2003;13 (5):201–206.

Ceradini DJ, Kulkarni AR, Callaghan MJ, Tepper OM, Bastidas N, Kleinman ME et al. Progenitor cell trafficking is regulated by hypoxic gradients through HIF-1 induction of SDF-1. Nat Med. 2004;10(8):858–864.

Повещенко О. В., Повещенко А. Ф, Коненков В. И. Физиологические и цитологические основы клеточной регуляции ангиогенеза. Успехи физиологических наук. 2012;43(3):48–61. [Poveschenko OV, Poveschenko AF, Konenkov VI. Physiological and cytological basis of cellular regulation of angiogenesis. Uspekhi Fiziologicheskikh Nauk = Progress in Physiology. 2012;43(3):48– 61. In Russian].

Хмельницкая К. А., Гнешаев А. С., Гудкова А. Я., Шляхто Е. В. Предшественники эндотелиальных клеток у больных с хронической сердечной недостаточностью. East Eur Sci J. 2016;10:73–77. [Khmelnitskaya KA, Gneshaev AS, Gudkov AYa, Shlyakhto EV. Predecessors of endothelial cells in patients with chronic heart failure. East Eur Sci J. 2016;10:73–77. In Russian].

Мичурова М. С., Калашников В. Ю., Смирнова О. М., Кононенко И. В., Иванова О. Н. Роль эндотелиальных прогениторных клеток в развитии осложнений сахарного диабета. Сахарный диабет. 2015;1:24–32. [Michurova MS, Kalashnikov VYu, Smirnova OM, Kononenko IV, Ivanova ON. The role of endothelial progenitor cells in the development of complications of diabetes mellitus. Sakharnyy Diabet = Diabetes Mellitus. 2015;1:24–32. In Russian].

Dignat-George F, Sampol J, Lip GY, Blann AD. Circulating endothelial cells: realities and promises in vascular disorders. Pathophysiol Haemost Thromb. 2004;33(5–6):495–499.

Vasa М, Fichtlscherer S, Aicher A, Adler K, Urbich C, Martin H et al. Number and migratory activity of circulating endothelial progenitor cells inversely correlate with risk factors for coronary artery disease. Circ Res. 2001;89(1): E1-E7.

Gооn PK, Lip GY, Boos CJ. Circulating endоthelial cells, endothelial prоgenitor cеlls, and endothelial micrоparticles in cаncer. Neoplasia. 2006;8:79–88.

Руда М. М., Арефьева Т. И., Соколова А. В., Шестакова М. В., Карпов Ю. А., Парфенова Е. В. Циркулирующие предшественники эндотелиальных клеток при нарушенном углеводном обмене у больных ишемической болезнью сердца. Кардиология. 2010;1:13–20. [Ruda MM, Arefieva TI, Sokolova AV, Shestakova MV, Karpov YuA, Parfenova EV. Circulating predecessors of endothelial cells in the disturbed carbohydrate metabolism in patients with ischemic heart disease. Kardiologiia. 2010;1:13–20. In Russian].

Schmidt-Lucke C, Rössig L, Fichtlscherer S, Vasa M, Britten M, Kämper U et al. Reduced number of circulating endothelial progenitor cells predicts future cardiovascular events: proof of concept for the clinical importance of endogenous vascular repair. Circulation. 2005;111(22):2981–2987.

Sen S, McDonald SP, Coates PT, Bonder CS. Endothelial progenitor cells: novel biomarker and promising cell therapy for cardiovascular disease. Clin Sci (Lond). 2011;120(7):263–283.

Семенова А. Е., Сергиенко И. В., Домбровский А. Л., Рвачева А. В. Роль эндотелиальных прогениторных клеток при атеросклерозе. Атеросклероз и дислипидемии. 2012;3:14–24. [Semenova AE, Sergienko IV, Dombrovsky AL, Rvacheva AV. The role of endothelial progenitor cells in atherosclerosis. Ateroskleroz i Dislipidemii = Atherosclerosis and Dyslipidemia. 2012;3:14–24. In Russian].

Koutroumpi M, Dimopoulos S, Psarra K, Kyprianou T, Nanas S. Circulating endothelial and progenitor cells: Evidence from acute and long-term exercise effects. World J Cardiol. 2012;4 (12):312–326.

Heiss C, Rodriguez-Mateos A, Kelm M. Central role of eNOS in the maintenance of endothelial homeostasis. Antioxid Redox Signal. 2015;22(14):1230–1242.

Kraan J, Strijbos MH, Sieuwerts AM, Foekens JA, den Bakker MA, Verhoef C et al. A new approach for rapid and reliable enumeration of circulating endothelial cells in patients. J Thromb Haemost. 2012;10(5):931–939.

Топузова М. П., Клочева Е. Г., Вавилова Т. В., Сироткина О. В. Дисфункция эндотелия у больных с лакунарным инсультом. Лечение и профилактика. 2013;3(7):37–45. [Topuzova MP, Klocheva EG, Vavilova TV, Sirotkina OV. Endothelial dysfunction in patients with lacunar stroke. Lecheniye i Profilaktika = Treatment and Prevention. 2013;3(7):37–45. In Russian].

Liman TG, Endres M. New vessels after stroke: postischemic neovascularization and regeneration. Cerebrovasc Dis. 2012;33(5):492–499.

Rouhl R, Mertens A, van Oostenbrugge R, Damoiseaux JG, Debrus-Palmans LL, Henskens LH et al. Angiogenic T-cells and putative endothelial progenitor cells in hypertension-related cerebral small vessel disease. Stroke. 2012;43(1):256–258.

Анацкая Л. Н., Гончарова Н. В., Северин И. Н., Гиль И. Г. Репаративная дисфункция сосудистого эндотелия в острейшем периоде лакунарных инфарктов мозга при церебральной микроангиопатии. 9-я Международная конференция «Дисфункция эндотелия». Экспериментальные и клинические исследования. Витебск. 2016:8–9. [Anatskaya LN, Goncharova NV, Severin IN, Gil IG. Reparative dysfunction of the vascular endothelium in the acute period of lacunar cerebral infarctions in cerebral microangiopathy. 9th International Conference “Endothelial dysfunction”. Experimental and Clinical Studies. Vitebsk. 2016:8–9].

Белова Ю. А., Чуксина Ю. Ю., Шевелев С. В., Яздовский В. В., Котов С. В. Уровень эндотелиальных прогениторных клеток у больных с ишемическим инсультом и эффективность реабилитации. Альманах клинической медицины. 2015;39:45– 50. [Belova YuA, Chuksina YuYu, Shevelev SV, Yazdovsky VV, Kotov SV. The level of endothelial progenitor cells in patients with ischemic stroke and the effectiveness of rehabilitation. Al’manakh Klinicheskoy Meditsiny = Clinical Medical Almanac. 2015;39:45–50. In Russian].

Yip HK, Chang LT, Chang WN, Lu СH, Liou CW, Lan MY et al. New insight into vascular homeostasis and injury reconstruction. Stroke. 2008;3:28–34.

Martí-Fábregas J, Crespo J, Delgado-Mederos R, MartínezRamírez S, Pena, E, Marı’n R et al. Endothelial progenitor cells in acute ischemic stroke. Brain Behavior. 2013;3(6):649–656.

Sobrino T, Hurtado O, Moro MA, Rodríguez-Yáñez M, Castellanos M, Brea D et al. The increase of circulating endothelial progenitor cells after acute ischemic stroke is associated with good outcome. Stroke. 2007;38(10):2759–2764.

Sobrino T, Rodríguez-González R, Blanco M, Brea D, Pérez-Mato M, Rodríguez-Yáñez M et al. CDP-choline treatment increases circulating endothelial progenitor cells in acute ischemic stroke. Neurol Res. 2011;33(6):572–577.

Анацкая Л. Н., Гончарова Н. В., Потапнев М. П., Щербина Н. И., Матусевич Л. И. Роль циркулирующих эндотелиальных прогениторных клеток и эндотелиального фактора роста в остром периоде лакунарных инфарктов мозга при церебральной микроангиопатии. Весці Нацыянальнай Акадэміі Навук Беларусі. 2012;3:15–21. [Anatskaya LN, Goncharova NV, Potapnev MP, Shcherbina NI, Matusevich LI The role of circulating endothelial progenitor cells and endothelial growth factor in the acute period of lacunar cerebral infarctions in cerebral microangiopathy. Viesci Nacyjanaĺnaj Akademii Navuk Bielarusi = Proceedings of the National Academy of Sciences of Belarus. 2012;3:15–21. In Russian].

The authors declare that there are no conflicts of interest present.