Нейрофизиологическое обоснование гипотезы Г. Ф. Ланга о возникновении гипертонической болезни
https://doi.org/10.18705/1607-419X-2021-27-5-499-508
Аннотация
Настоящая статья представляет собой анализ современных данных о морфологической, функциональной и нейрохимической организации центральных механизмов регуляции кровообращения, нарушение которых может являться причиной развития гипертонической болезни. Приводятся сведения, указывающие на справедливость гипотезы Г.Ф. Ланга о том, что длительный эмоциональный стресс приводит к нарушению нейрональной активности структур гипоталамуса. В статье описаны морфологические связи гипоталамуса с нейронами вентролатеральной области продолговатого мозга и структурами спинного мозга, обеспечивающие нейрогенный тонус сосудов. Представлены доказательства конвергенции аксонов нейронов паравентрикулярного ядра гипоталамуса на преганглионарные нейроны спинного мозга. Рассматриваются нейрохимические процессы в вазомоторном центре продолговатого мозга, указаны морфологические изменения преганглионарных симпатических нейронов при экспериментальной артериальной гипертензии.
Об авторах
Е. В. ШляхтоШляхто Евгений Владимирович — доктор медицинских наук, профессор, академик РАН, генеральный директор
пр. Пархоменко, д. 15, Санкт-Петербург, Россия,194156
В. А. Цырлин
Цырлин Виталий Александрович — главный научный сотрудник отдела экспериментальной физиологии и фармакологии Центра доклинических и трансляционных исследований
пр. Пархоменко, д. 15, Санкт-Петербург, Россия,194156
Н. В. Кузьменко
Россия
Кузьменко Наталия Владимировна — старший научный сотрудник отдела экспериментальной физиологии и фармакологии Центра доклинических и трансляционных исследований; младший
научный сотрудник лаборатории биофизики кровообращения
пр. Пархоменко, д. 15, Санкт-Петербург, Россия,194156
М. Г. Плисс
Плисс Михаил Геннадиевич — заведующий отделом экспериментальной физиологии и фармакологии Центра доклинических и трансляционных исследований; заведующий лабораторией биофизики кровообращения
пр. Пархоменко, д. 15, Санкт-Петербург, Россия,194156
Список литературы
1. Ланг Г.Ф. Гипертоническая болезнь. Л.,Медгиз, 1950, 496с.
2. Шляхто Е.В., Конради А.О., Цырлин В.А. Вегетативная нервная система и артериальная гипертензия. СПб,ООО « Медицинское издательство», 2008, 312 с.
3. Вальдман А.В. Нейрофармакология центральной регуляции сосудистого тонуса. Л., Медицина, 1976, 326с.
4. Schlager G. Selection for blood pressure levels in mice. Genetics 1974;76(3): 537- 549.
5. Okamoto K., Aoki K. Development of a strain of spontaneously hypertensive rats. Jap.circulat.J.,1963;.27: 282-293.
6. Okamoto K. Spontaneous hypertensive in rats. Exp.path.1969; 7: 227- 269.
7. Saper C.B., Loewy A.D., Swanson L.W., Cowan W.M. Direct hypothalamo-autonomic connections. Brain Res. 1976; 117: 305–312. doi:10.1016/0006- 8993(76)90738-1
8. Cechetto D.F., Saper C.B. Neurochemical organization of the hypothalamic projection to the spinal cord in the rat. J. Comp. Neurol. 1988; 272(4): 579-604. doi:10.1002/cne.902720410
9. Strack A.M., Sawyer W.B., Hughes J.H., Platt K.B., Loewy A.D. A general pattern of CNS innervation of the sympathetic outflow demonstrated by transneuronal pseudorabies viral infections. Brain Res. 1989;491: 156–162. doi:10.1016/0006-8993(89)90098-X.[PubMed]
10. Coote J.H. A role for the paraventricular nucleus of the hypothalamus in the autonomic control of heart and kidney. Exp. Physiol. 2005; 90: 169–173.
11. Hallbeck M., Larhammar D., Blomqvist A. Neuropeptide expression in rat paraventricular hypothalamic neurons that project to the spinal cord. J. Comp.Neurol .2001; 433: 222–238. doi:10.1002/cne.1137
12. Benarroch E.E. Paraventricular nucleus, stress response, and cardiovascular disease. Clin. Auton. Res. 2005; 15: 254–263. doi:10.1007/s10286-005-0290-7
13. Pyner S.J. Neurochemistry of the paraventricular nucleus of the hypothalamus: implications for cardiovascular regulation. Chem. Neuroanat. 2009; 38(3):197-208. doi: 10.1016/j.jchemneu.2009.03.005
14. Motawei K., Pyner S., Ranson R.N., Kamel M., Coote J.H. Terminals of paraventricular spinal neurones are closely associated with adrenal medullary sympathetic preganglionic neurones: immunocytochemical evidence for vasopressin as a possible neurotransmitter in this pathway. Exp Brain Res. 1999; 126(1): 68-76. doi:10.1007/s002210050717
15. Сентаготаи Я. ,Флерко Б., Меш Б., Халас Б. Гипоталамическая регуляция передней части гипофиза. АН Венгрии, Будапешт, 1968, 353 с.
16. Dampney R.A., Michelini L.C., Li D.P., Pan H.L. Regulation of sympathetic vasomotor activity by the hypothalamic paraventricular nucleus in normotensive and hypertensive states. Am J Physiol Heart Circ Physiol. 2018;315(5):H1200-H1214. doi: 10.1152/ajpheart.00216.2018
17. Kunkler P.E., Hwang B.H. Lower GABAA receptor binding in the amygdala and hypothalamus of spontaneously hypertensive rats. Brain Res Bull. 1995;36(1):57-61. doi: 10.1016/0361-9230(94)00164-v
18. Qiao X., Zhou J.J., Li D.P., Pan H.L. Src Kinases Regulate Glutamatergic Input to Hypothalamic Presympathetic Neurons and Sympathetic Outflow in Hypertension. Hypertension. 2017;69(1):154-162. doi: 10.1161/HYPERTENSIONAHA.116.07947
19. Gabor A., Leenen F.H. Central neuromodulatory pathways regulating sympathetic activity in hypertension. J Appl Physiol (1985). 2012;113(8):1294-303. doi: 10.1152/japplphysiol.00553.2012
20. Koba S., Hanai E., Kumada N., Kataoka N., Nakamura K., Watanabe T. Sympathoexcitation by hypothalamic paraventricular nucleus neurons projecting to the rostral ventrolateral medulla. J Physiol. 2018;596(19):4581-4595. doi: 10.1113/JP276223
21. Basting T., Xu J., Mukerjee S., Epling J., Fuchs R., Sriramula S., Lazartigues E. Glutamatergic neurons of the paraventricular nucleus are critical contributors to the development of neurogenic hypertension. J Physiol. 2018; 596(24):6235-6248. doi: 10.1113/JP276229
22. Soriano J.E., Scott B.A., Rosentreter R.E., Vaseghi B. The sympathetic role of glutamatergic paraventricular nucleus neurons in blood pressure regulation. J Physiol. 2019;597(6):1433-1434. doi: 10.1113/JP277558
23. Ali D.W., Salter M.W. NMDA receptor regulation by Src kinase signalling in excitatory synaptic transmission and plasticity. Curr Opin Neurobiol. 2001;11(3):336-42. doi: 10.1016/s0959-4388(00)00216-6
24. Allen A.M. Inhibition of the hypothalamic paraventricular nucleus in spontaneously hypertensive rats dramatically reduces sympathetic vasomotor tone. Hypertension. 2002;39(2):275-80. doi: 10.1161/hy0202.104272
25. Li D.P., Yang Q., Pan H.M., Pan H.L. Pre- and postsynaptic plasticity underlying augmented glutamatergic inputs to hypothalamic presympathetic neurons in spontaneously hypertensive rats. J Physiol. 2008;586(6):1637-47. doi: 10.1113/jphysiol.2007.149732
26. Li D.P., Pan H.L. Increased group I metabotropic glutamate receptor activity in paraventricular nucleus supports elevated sympathetic vasomotor tone in hypertension. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol. 2010;299(2):R552-61. doi: 10.1152/ajpregu.00195.2010
27. Ye Z.Y., Li D.P., Li L., Pan H.L. Protein kinase CK2 increases glutamatergic input in the hypothalamus and sympathetic vasomotor tone in hypertension. J Neurosci. 2011;31(22):8271-9. doi: 10.1523/JNEUROSCI.1147-11.2011
28. Ito S., Komatsu K., Tsukamoto K., Sved A.F. Excitatory amino acids in the rostral ventrolateral medulla support blood pressure in spontaneously hypertensive rats. Hypertension. 2000;35(1 Pt 2):413-7. doi: 10.1161/01.hyp.35.1.413
29. Ito S., Komatsu K., Tsukamoto K., Sved A.F. Tonic excitatory input to the rostral ventrolateral medulla in Dahl salt-sensitive rats. Hypertension. 2001;37(2):687-91
30. Colombari E., Sato M.A., Cravo S.L., Bergamaschi C.T., Campos R.R. Jr, Lopes O.U. Role of the medulla oblongata in hypertension. Hypertension. 2001;38(3 Pt 2):549-54. doi: 10.1161/01.hyp.38.3.549
31. Bergamaschi C., Campos R.R., Schor N., Lopes O.U. Importance of rostral ventrolateral medulla in rats with Goldblatt hypertension. Fundam Clin Pharmacol. 1997; 11:92S–93S
32. Huber M.J., Chen Q.H., Shan Z. The Orexin System and Hypertension. Cell Mol Neurobiol. 2018;38(2):385-391. doi: 10.1007/s10571-017-0487-z
33. Geerling J.C., Shin J.W., Chimenti P.C., Loewy A.D. Paraventricular hypothalamic nucleus: axonal projections to the brainstem. J Comp Neurol. 2010;518(9):1460-99. doi: 10.1002/cne.22283
34. Guyenet P.G., Stornetta R.L., Holloway B.B., Souza G.M.P.R., Abbott S.B.G. Rostral Ventrolateral Medulla and Hypertension. Hypertension. 2018;72(3):559-566. doi: 10.1161/HYPERTENSIONAHA.118.10921
35. Li C., Horn J.P. Physiological classification of sympathetic neurons in the rat superior cervical ganglion. J Neurophysiol. 2006;95(1):187-95. doi: 10.1152/jn.00779.2005
36. Minson J.B., Arnolda L.F., Llewellyn-Smith I.J. Neurochemistry of nerve fibers apposing sympathetic preganglionic neurons activated by sustained hypotension. J Comp Neurol. 2002;449(4):307-18. doi: 10.1002/cne.10282
37. Kumar N.N., Allen K., Parker L., Damanhuri H., Goodchild A.K. Neuropeptide coding of sympathetic preganglionic neurons; focus on adrenally projecting populations. Neuroscience. 2010;170(3):789-99. doi: 10.1016/j.neuroscience.2010.07.047
38. Bernstein-Goral H., Bohn M.C. Ontogeny of adrenergic fibers in rat spinal cord in relationship to adrenal preganglionic neurons. J Neurosci Res. 1988;21(2-4):333-51. doi: 10.1002/jnr.490210226
39. Llewellyn-Smith I.J. Anatomy of synaptic circuits controlling the activity of sympathetic preganglionic neurons. J Chem Neuroanat. 2009;38(3):231-9. doi: 10.1016/j.jchemneu.2009.06.001
40. McNair C.J., Baxter G.J., Kerr R., Maxwell D.J. Glutamate receptor subunits associated with rat sympathetic preganglionic neurons. Neurosci Lett. 1998;256(1):29-32. doi: 10.1016/s0304-3940(98)00747-2
41. Hosoya Y., Matsukawa, Okado N., Sugiura Y., Kohno K. Oxytocinergic innervation to the upper thoracic sympathetic preganglionic neurons in the rat. A light and electron microscopical study using a combined retrograde transport and immunocytochemical technique. Exp Brain Res. 1995;107(1):9-16. doi: 10.1007/BF00228011
42. Whyment A.D., Blanks A.M., Lee K., Renaud L.P., Spanswick D. Histamine excites neonatal rat sympathetic preganglionic neurons in vitro via activation of H1 receptors. J Neurophysiol. 2006;95(4):2492-500. doi: 10.1152/jn.01135.2004
43. Minoura Y., Onimaru H., Iigaya K., Homma I., Kobayashi Y. Electrophysiological responses of sympathetic preganglionic neurons to ANG II and aldosterone. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol. 2009;297(3):R699-706. doi: 10.1152/ajpregu.00041.2009
44. McAllen R.M., Häbler H.J., Michaelis M., Peters O., Jänig W. Monosynaptic excitation of preganglionic vasomotor neurons by subretrofacial neurons of the rostral ventrolateral medulla. Brain Res. 1994;634(2):227-34. doi: 10.1016/0006-8993(94)91925-9
45. Rexed B. A cytoarchitectonic atlas of the spinal cord in the cat. J Comp Neurol. 1954;100(2):297-379. doi: 10.1002/cne.901000205
46. Deuchars S.A. How sympathetic are your spinal cord circuits? Exp Physiol. 2015;100(4):365-71. doi: 10.1113/EP085031
47. Moon E.A., Goodchild A.K., Pilowsky P.M. Lateralisation of projections from the rostral ventrolateral medulla to sympathetic preganglionic neurons in the rat. Brain Res. 2002;929(2):181-90. doi: 10.1016/s0006-8993(01)03388-1
48. Ranson R.N., Motawei K., Pyner S., Coote J.H. The paraventricular nucleus of the hypothalamus sends efferents to the spinal cord of the rat that closely appose sympathetic preganglionic neurones projecting to the stellate ganglion. Exp Brain Res. 1998;120(2):164-72. doi: 10.1007/s002210050390
49. Forehand C.J. Morphology of sympathetic preganglionic neurons in the neonatal rat spinal cord: an intracellular horseradish peroxidase study. J Comp Neurol. 1990;298(3):334-42. doi: 10.1002/cne.902980306
50. Wu L., Chang H.H., Havton L.A. The soma and proximal dendrites of sympathetic preganglionic neurons innervating the major pelvic ganglion in female rats receive predominantly inhibitory inputs. Neuroscience. 2012;217:32-45. doi: 10.1016/j.neuroscience.2012.05.005
51. Tang F.R., Tan C.K., Ling E.A. A comparative study by retrograde neuronal tracing and substance P immunohistochemistry of sympathetic preganglionic neurons in spontaneously hypertensive rats and Wistar-Kyoto rats. J Anat. 1995;186 ( Pt 1):197-207
52. Folkow B., Rubinstein E.H. Cardiovascular effects of acute and chronic stimulations of the hypothalamus defence area in the rat. Acta physiol. scand.1966; 68: 48 – 57
53. Cудаков К.В. Эмоциональный стресс как ведущий фактор патогенеза артериальной гипертензии. Патол. физиол. экспер. терап. 1975; 1: 3-12.
Дополнительные файлы
Рецензия
Для цитирования:
Шляхто Е.В., Цырлин В.А., Кузьменко Н.В., Плисс М.Г. Нейрофизиологическое обоснование гипотезы Г. Ф. Ланга о возникновении гипертонической болезни. Артериальная гипертензия. 2021;27(5):499-508. https://doi.org/10.18705/1607-419X-2021-27-5-499-508
For citation:
Shlyakhto E.V., Tsyrlin V.A., Kuzmenko N.V., Pliss M.G. Neurophysiological justification of the G. F. Lang hypothesis about the occurrence of essential hypertension. "Arterial’naya Gipertenziya" ("Arterial Hypertension"). 2021;27(5):499-508. (In Russ.) https://doi.org/10.18705/1607-419X-2021-27-5-499-508