Артериальная гипертензия и пародонтит: ключевые аспекты коморбидности

Артериальная гипертензия (АГ) и пародонтит являются одними из самых распространенных неинфекционных болезней в мире. Значимость АГ как ключевого фактора кардиоваскулярного риска неоспоримо доказана. В последние годы влияние на сердечно-сосудистый риск показано и для пародонтита. Однако связь этих двух заболеваний между собой остается предметом дискуссии, так же, как и степень воздействия одного заболевания на другое. Целью написания данного обзора были изучение и систематизация имеющихся в литературе сведений об ассоциации между АГ и пародонтитом и рассмотрение возможных механизмов, объясняющих эту связь. На основании проведенного анализа литературы было показано, что АГ и пародонтит формируют между собой истинно коморбидные ассоциации. Связь между ними сохраняет свою значимость даже после учета наиболее существенных вмешивающихся факторов. Модификаторами этой связи являются возраст больных и активность пародонтального воспаления. Ключевыми механизмами, опосредующими формирование ассоциации между АГ и пародонтитом, являются воспаление и окислительный стресс, вызывающие ухудшение структурно-функциональных свойств артериальных сосудов. С другой стороны, гемодинамические нарушения, вызванные АГ, могут вызывать костное и сосудистое ремоделирование пародонта, способствуя возникновению и поддержанию локального воспаления. Оценке влияния пародонтологического лечения на уровень артериального давления (АД) посвящено небольшое количество исследований, но полученные в них результаты свидетельствуют о том, что включение обследования пародонта и, при необходимости, лечения в алгоритм наблюдения пациентов с гипертонической болезнью может улучшить степень контроля АД. Оценка влияния лечения заболеваний пародонта на индивидуальный и популяционный профиль кардиоваскулярного риска может стать перспективным направлением научных исследований.

артериальная гипертензия, пародонтит, артериальное давление, сердечно-сосудистые заболевания, воспаление, окислительный стресс

1. Noncommunicable diseases. [Электронный ресурс]. URL: https://www.who.int/news-room/fact-sheets/detail/noncommunicable-diseases

2. Williams B, Mancia G, Spiering W, Agabiti Rosei E, Azizi M, Burnier M et al. 2018 ESC/ESH Guidelines for the management of arterial hypertension. Eur Heart J. 2018;39(33):3021–3104. doi:10.1093/eurheartj/ehy339

3. Чесникова А. И., Батюшин М. М., Терентьев В. П. Артериальная гипертензия и коморбидность: современное состояние проблемы. Артериальная гипертензия. 2016:22(5):432–440. doi:10.18705/1607-419Х-2016-22-5-432-440

4. Eke PI, Dye BA, Wei L, Thornton-Evans GO, Genco RJ, CDC Periodontal Disease Surveillance workgroup. Prevalence of periodontitis in adults in the United States: 2009 and 2010. J Dent Res. 2012;91(10):914–920.

5. Burt B and the Research, Science, and Therapy Committee of the American Academy of Periodontology. Position paper: epidemiology of periodontal diseases. J Periodontol. 2005;76(8):1406–1419.

6. European guidelines on cardiovascular disease prevention in clinical practice The Sixth Joint Task Force of the European Society of Cardiology and Other Societies on Cardiovascular Disease Prevention in Clinical Practice (constituted by representatives of 10 societies and by invited experts) Russ J Cardiol. 2017;6(146):7–85. doi:10.15829/1560-4071-2017-67-85

7. Tsioufis C, Kasiakogias A, Thomopoulos C, Stefanadis C. Periodontitis and blood pressure: the concept of dental hypertension. Atherosclerosis. 2011;219 (1):1–9. doi:10.1016/j.atherosclerosis.2011.04.030

8. Leong XF, Ng CY, Badiah B, Das S. Association between hypertension and periodontitis: possible mechanisms. Scientific World J. 2014:768237. doi:10.1155/2014/768237

9. Грудянов А. И., Овчинникова В. В. Воспалительные заболевания пародонта как фактор риска развития патологии сердечно-сосудистой системы (обзор литературы). Стоматология. 2007;5:76–78.

10. Rivas-Tumanyan S, Campos M, Zevallos JC, Joshipura KJ. Periodontal disease, hypertension and blood pressure among older adults in Puerto Rico. J Periodontol. 2013;84(2):203–211. doi:10.1902/jop.2012.110748

11. Ollikainen E, Saxlin T, Tervonen T, Suominen AL, Knuuttila M, Jula A et al. Association between periodontal condition and hypertension in a non-smoking population aged 30–49 years: results of the Health 2000 Survey in Finland. J Clin Periodontol. 2014;41(12):1132–1138. doi:10.1111/jcpe.12316

12. Nesse W, Dijkstra PU, Abbas F, Spijkervet FKL, Stijger A, Tromp JAH et al. Increased prevalence of cardiovascular and autoimmune diseases in periodontitis patients: A Cross Sectional Study. J Periodontol. 2010;81(11), 1622–1628. https://doi.org/10.1902/jop.2010.100058

13. Völzke H, Schwahn C, Dörr M, Schwarz S, Robinson D, Dören M et al. Gender differences in the relation between number of teeth and systolic blood pressure. J Hypertens. 2006;24(7):12571263.

14. Tsakos G, Sabbah W, Hingorani AD, Hingorani AD, Netuveli G, Donos N et al. Is periodontal inflammation associated with raised blood pressure? Evidence from a National US survey. J Hypertens. 2010;28(12):2386–2393. doi:10.1097/HJH.0b013e32833e0fe1

15. Desvarieux M, Demmer RT, Jacobs Jr DR, Rundek T, Boden-Albala B, Sacco RL et al. Periodontal bacteria and hypertension: the oral infections and vascular disease epidemiology study (INVEST). J Hypertens. 2010;28(7):1413–21. doi:10.1097/HJH.0b013e328338cd36

16. Блашкова С. Л., Галявич А. С., Василевская Е. М. Распространенность и структура заболеваний пародонта у пациентов с ишемической болезнью сердца на этапе подготовки к аортокоронарному шунтированию. Казанский медицинский журнал. 2015;96(2):170–174.

17. Holmlund A, Holm G, Lind L. Severity of periodontal disease and number of remaining teeth are related to the prevalence of Myocardial infarction and hypertension in a study based on 4,254 subjects. J Periodontol. 2006;77(7):1173–1178.

18. Ahn YB, Shin MS, Byun JS, Kim HD. The association of hypertension with periodontitis is highlighted in female adults: results from the Fourth Korea National Health and Nutrition Examination Survey. J Clin Periodontol. 2015;42(11):998–1005. doi:10.1111/jcpe.12471

19. Nesse W, Dijkstra PU, Abbas F, Spijkervet FK, Stijger A, Tromp JA et al. Increased prevalence of cardiovascular and autoimmune diseases in periodontitis patients: a cross-sectional study. J Periodontol. 2010;81(11):1622–1628. doi:10.1902/jop.2010.100058

20. de Oliveira C, Watt R, Hamer M. Toothbrushing, inflammation and risk of cardiovascular disease: results from Scottish Health Survey. Br Med J. 2010;340:c2451. doi:10.1136/bmj.c2451

21. Zhang L, Li YF, Liang ZZ, Ba PF, Sang XH, Liu J et al. The association between chronic periodontitis and hypertension in rural adult Uygur residents. Zhonghua Xin Xue Guan Bing Za Zhi. 2011;39(12):1140–1144.

22. Vidal F, Figueredo CMS, Cordovil I, Fischer RG. Higher prevalence of periodontitis in patients with refractory arterial hypertension: a case-control study. Oral Dis. 2011;17(6):560–563. doi:10.1111/j.1601-0825.2011.01800.x

23. Martin-Cabezas R, Seelam N, Petit C, Agossa K, Gaertner S, Tenenbaum H et al. Association between periodontitis and arterial hypertension: A systematic review and meta-analysis. Am Heart J. 2016;180:98–112. doi:10.1016/j.ahj.2016.07.018

24. Pietropaoli D, Pinto RD, Ferri C, Wright JT, Giannoni M, Ortu E et al. Poor oral health and blood pressure control among US hypertensive adults. Results from the National Health and Nutrition Examination Survey 2009 to 2014. Hypertension. 2018;72 (6):1365–1373. doi:10.1161/HYPERTENSIONAHA.118.11528.

25. Rivas-Tumanyan S, Spiegelman D, Curhan GC, Forman JP, Joshipura KJ. Periodontal disease and incidence of hypertension in the health professionals follow-up study. Am J Hypertens. 2012;25(7):770–776. doi:10.1038/ajh.2012.32

26. Darnaud C, Thomas F, Pannier B, Danchin N, Bouchard P. Oral health and blood pressure: The IPC Cohort. Am J Hypertens. 2015;28(10):1257–1261. doi.org/10.1093/ajh/hpv025

27. Колесникова Л. Р., Погодина А. В., Федотова М. В., Валявская О. В., Рычкова Л. В. Стоматологическое здоровье подростков с артериальной гипертензией: обоснование рациональных подходов к профилактике. Российский вестник перинатологии и педиатрии. 2018;63(6):98–102. doi:10.21508/10274065-2018-63-5-98-102.

28. Hassan A, Alam MK. Systemic conditions in patients with periodontal disease. Inter Med J. 2013;20(3):363–366.

29. Choi HM, Han K, Park YG, Park JB. Associations among oral hygiene behavior and hypertension prevalence and control: The 2008–2010 Korea National Health and Nutrition Examination Survey. J Periodontol. 2015; 86(7):866–73. doi:10.1902/jop.2015.150025

30. Hill KB, Chadwick B, Freeman R, O’Sullivan I, Murray JJ. Adult Dental Health Survey 2009: relationships between dental attendance patterns, oral health behaviour and the current barriers to dental care. Br Dent J. 2013;214(1):25–32. doi:10.1038/sj.bdj.2012.1176

31. Lee JH, Oh JY, Youk TM, Jeong SN, Kim YT, Choi SH. Association between periodontal disease and non-communicable diseases: A 12-year longitudinal health-examinee cohort study in South Korea. Medicine (Baltimore). 2017;96(26):e7398. doi:10.1097/MD.0000000000007398

32. Morita T, Yamazaki Y, Mita A, Takada K, Seto M, Nishinoue N et al. A cohort study on the association between periodontal disease and the development of metabolic syndrome. J Periodontol. 2010;81(4):512–519. doi:10.1902/jop.2010.090594

33. Morita T, Yamazaki Y, Fujiharu C, Ishii T, Seto M, Nishinoue N et al. Association between the duration of periodontitis and increased cardiometabolic risk factors: a 9-year cohort study. Metab Syndr Relat Disord. 2016;14(10):475–482.

34. Kawabata Y, Ekuni D, Miyai H, Kataoka K, Yamane M, Mizutani S et al. Relationship between prehypertension/hypertension and periodontal disease: a prospective cohort study. Am J Hypertens. 2016;29(3):388–396. doi:10.1093/ajh/hpv117

35. Кобалава Ж. Д., Котовская Ю. В., Доготарь О. А., Виллевальде С. В., Мирилашвили Т. Ш. Характеристика субклинического воспаления у больных с неосложненной артериальной гипертонией. Артериальная гипертензия. 2006;12(3):216–221.

36. Барсуков А. В., Таланцева М. С., Коровин А. Е., Мирохина М. А., Дыдышко В. Т., Васильев В. Н. Эссенциальная гипертензия и воспаление. Вестник Российской военномедицинской академии. 2013;(4):229–236.

37. Nesse W, Abbas F, van der Ploeg I, Spijkervet FK, Dijkstra PU, Vissink A. Periodontal inflamed surface area: quantifying inflammatory burden. J Clin Periodontol. 2008;35(8): 668–673. doi:10.1111/j.1600-051X.2008.01249.x

38. Hajishengallis G. Periodontitis: from microbial immune subversion to systemic inflammation. Nat Rev Immunol. 2015;15(1):30–45.

39. Bansal T, Pandey A, Deepa, D, Asthana AK. C-reactive protein (CRP) and its association with periodontal disease: a brief review. J Clin Diagn Res. 2014;8(7): ZE21–4. doi:10.7860/JCDR/2014/8355.4646

40. Buhlin K, Gustafsson A, Pockley AG, Frostegård J, Klinge B. Risk factors for cardiovascular disease in patients with periodontitis. Eur Heart J. 2003;24(23):2099–2107.

41. Paraskevas S, Huizinga JD, Loos BG. A systematic review and meta-analyses on C-reactive protein in relation to periodontitis. J Clin Periodontol. 2008;35(4):277–290.

42. Hage FG. C-reactive protein and hypertension. J Hum Hypertens. 2014;28(7):410–415. doi:10.1038/jhh.2013.111

43. Schenkein HA, Loos BG. Inflammatory mechanisms linking periodontal diseases to cardiovascular diseases. J Clin Periodontol. 2013;40(Suppl 14):S51–S69. doi:10.1111/jcpe.12060

44. Колесникова Л. И., Долгих В. В., Осипова Е. В., Натяганова Л. В., Погодина А. В., Гребенкина Л. А. и др. Окислительный стресс у подростков с лабильной артериальной гипертензией. Сибирский медицинский журнал (Томск). 2009;24(3–1):25–27.

45. Колесникова Л. И., Натяганова Л. В., Осипова Е. В., Долгих М. И., Долгих В. В., Погодина А. В. Формирование окислительного стресса у мальчиков-подростков с артериальной гипертензией. Вопросы диагностики в педиатрии. 2012; 4(4):43–45.

46. Dinh QN, Drummond GR, Sobey CG, Chrissobolis S. Roles of inflammation, oxidative stress, and vascular dysfunction in hypertension. Biomed Res Int. 2014;2014:406960.

47. González J, Valls N, Brito R, Rodrigo R. Essential hypertension and oxidative stress: New insights. World J Cardiol. 2014;6(6):353–366.

48. Montezano AC, Dulak-Lis M, Tsiropoulou S, Touyz КM. Oxidative stress and human hypertension: vascular mechanisms, biomarkers, and novel therapies. Can J Cardiol. 2015;31(5):631–641. doi:10.1016/j.cjca.2015.02.008

49. Chapple IL, Matthews JB. The role of reactive oxygen and antioxidant species in periodontal tissue destruction. Periodontol. 2007;43:160–232.

50. D’Aiuto F, Nibali L, Parkar M, Patel K, Suvan J, Donos N. Oxidative stress, systemic inflammation, and severe periodontitis. J Dent Res. 2010;89(11):1241–1246. doi:10.1177/0022034510375830

51. Bullon P, Cordero MD, Quiles JL, Morillo JM, RamirezTortosa MDC, Battino M. Mitochondrial dysfunction promoted by Porphyromonas gingivalis lipopolysaccharide as a possible link between cardiovascular disease and periodontitis. Free Radic Biol Med. 2011;50(10):1336–1343. doi:10.1016/j.freeradbiomed.2011.02.018

52. Горбачева И. А., Орехова Л. Ю., Сычева Ю. А., Султанова Н. Ф., Чудинова Т. Н. Роль гипоксии и процессов перекисного окисления в патогенезе гипертонической болезни и воспалительных заболеваний пародонта. Пародонтология. 2010;15(3):6–8.

53. Gumus P, Huseyinalemdaroglu B, Buduneli N. The role of oxidative stress in the interaction of periodontal disease with systemic diseases or conditions. Oxid Antioxid Med Sci. 2016;5(2):33–3817.

54. Amar S, Gokce N, Morgan S, Loukideli M, Van Dyke TE, Vita JA. Periodontal disease is associated with brachial artery endothelial dysfunction and systemic inflammation. Arterioscler Thromb Vasc Biol. 2003;23(7):1245–1249.

55. Orlandi M, Suvan J, Petrie A, Donos N, Masi S, Hingorani A et al. Association between periodontal disease and its treatment, flow-mediated dilatation and carotid intima-media thickness: a systematic review and meta-analysis. Atherosclerosis. 2014;236(1):39–46. doi:10.1016/j.atherosclerosis.2014.06.002

56. Arimatsu K, Yamada H, Miyazawa H, Minagawa T, Nakajima M, Ryder MI et al. Oral pathobiont induces systemic inflammation and metabolic changes associated with alteration of gut microbiota. Sci Rep. 2014;4:4828. doi:10.1038/srep04828

57. Macedo Paizan ML, Vilela-Martin JF. Is there an association between periodontitis and hypertension? Curr Cardiol Rev. 2014;10(4):355–361. doi:10.2174/1573403X10666140416094901

58. Jung F, Pindur G, Ohlmann P, Spitzer G, Sternitzky R, Franke RP et al. Microcirculation in hypertensive patients. Biorheology. 2013;50(5–6):241–255. doi:10.3233/BIR-130645

59. Castelli WA, Diaz-Perez R, Nasjleti CE, Caffesse RG. Effect of renovascular hypertension on the morphology of oral blood vessels. Oral Surg Oral Med Oral Pathol. 1978;46(4):576–582.

60. Плеханова О. С., Парфенова Е. В., Ткачук В. А. Механизмы ремоделирования артерий после их повреждения. Кардиология. 2015;7(55):63–77. [Plekhanova OS, Parfenova EV, Tkachuk VA. Mechanisms of Vascular Remodeling Following Arterial Injury. Kardiologiia. 2015;55(7):63–77. In Russian].

61. Leite CL, Redins CA, Vasquez EC, Meyrelles SS. Experimental-induced periodontitis is exacerbated in spontaneously hypertensive rats. Clin Exp Hypertens. 2005;27(6):523–523.

62. Bonato CF, do-Amaral CCF, Belini L, Salzedas LMP, Oliveira SHPD. Hypertension favors the inflammatory process in rats with experimentally induced periodontitis. J Periodontal Res. 2012;47(6):783–792. doi:10.1111/j.1600-0765.2012.01496.x

63. Bastos MF, Brilhante FV, Goncalves TE, Pires AG, Napimoga MH, Marques MR et al. Hypertension may affect toothsupporting alveolar bone quality: a study in rats. J Periodontol. 2010;81(7):1075–1083. doi:10.1902/jop.2010.090705

64. Vanderlei JMTMM, Messora MR, Fernandes PG, Novaes AB, Palioto DB, Grisi MFM et al. Arterial hypertension perpetuates alveolar bone loss. Clin Exp Hypertens; 2013;35(1):1–5. doi:10.3109/10641963.2012.683969

65. McFarlane SI. Bone metabolism and the cardiometabolic syndrome: pathophysiologic insights. J Cardiometab Syndr. 2006;1(1):53–57.

66. Da Silva VN, Fiorelli LNM, Da Silva CC, Kurokawa CS, Goldberg TBL. Do metabolic syndrome and its components have an impact on bone mineral density in adolescents? Nutr Metab (Lond). 2017;14:1. doi:10.1186/s12986-016-0156-0

67. Fabris AL da S, Mulinari-Santos G, Hassumi JS, Freire AR, Faverani LP, Gruber R et al. Morphometric and histologic characterization of alveolar bone from hypertensive patients. Clin Implant Dent Relat Res. 2017;19(6):1106–1113. doi:10.1111/cid.12548

68. Bayar A, Turan A, Gulle K, Akpolat M, Turan I, Turhan E. The effects of the angiotensin converting enzyme inhibitor enalapril and the angiotensin II type 1 receptor blocker losartan on fracture healing in rats. Clin Invest Med. 2015;38(4):E164–E172.

69. Liu YY, Yao WM, Wu T, Xu BL, Chen F, Cui L. Captopril improves osteopenia in ovariectomized rats and promotes bone formation in osteoblasts. J Bone Miner Metab. 2011;29(2): 149–158.

70. Slade GD, Ghezzi EM, Heiss G, Beck JD, Riche E, Offenbacher S. Relationship between periodontal disease and C-reactive protein among adults in the Atherosclerosis Risk in Communities study. Arch Intern Med. 2003;163(10):1172–1179.

71. Torumtay G, Kırzıoğlu FY, Öztürk Tonguç M, Kale B, Calapoğlu M, Orhan H. Effects of periodontal treatment on inflammation and oxidative stress markers in patients with metabolic syndrome. J Periodontal Res. 2015;51(4):489–498. doi:10.1111/jre.12328

72. Hada DS, Garg S. Ramteke GB, Ratre MS. Effeco on non-surgical periodontal treatment on clinical and biochemical risk markers of cardiovascular disease: A Randomized Trial. J Periodontol. 2015;86(11):1201–1211.

73. Vidal F, Figueredo CMS, Cordovil I, Fischer RG. Periodontal therapy reduces plasma levels of interleukin-6, C-reactive protein, and fibrinogen in patients with severe periodontitis and refractory arterialhypertension. J Periodontol. 2009;80(5):786–791. doi:10.1902/jop.2009.080471

74. Zhou QB, Xia WH, Ren J, Yu BB, Tong XZ, Chen YB et al. Effect of intensive periodontal therapy on blood pressure and endothelial microparticles in patients with prehypertension and periodontitis: A Randomized Controlled Trial. J Periodontol. 2017;88(8):711–722. doi:10.1902/jop.2017.160447

75. Houcken W, Teeuw WJ, Bizzarro S, Rodriguez EA, Mulders TA, van den Born BJ et al. Arterial stiffness in periodontitis patients and controls: A case-control and pilot intervention study. J Hum Hypertens. 2016;30(1):24–29.